Menurut sejarah Nyingma, tiga kelas Tantra Dalam yaitu Mahayoga, Anuyoga dan Atiyoga, semua berasal dari Samantabhadra, Buddha Primordial yang tak lain adalah rwalitas pikiran Buddha itu sendiri. Dari perspektif Tantra Dalam, yang merupakan tiga kaya yakni Dharmakaya, Sambhogakaya dan Nirmanakaya adaah identik intinya. Sesorang tidak memiliki Sambhogakaya atau Nrmanakaya tanpa sumber dari mereka yang mana adalah Dharmakaya. Ini berarti Nirmanakaya Buddha Sakyamuni fan Buddha Samantabhadra Dharmakaya bukanlah dua Buddha yang terpisah tapi manifestasi dari kebuddhaan tunggal. Perbedaan terletak pada persepsi, kapasitas dan kebutuhan murid-murid yang berbeda. Bodhisattva dari Bhumi Pertama, yang sementara mreka tidak bisa secara langsungbertemu dengan Dharmakaya Buddha Samantabhadra, mereka mampu bertemu dengan dia melalui Sambhogakaya, Jadi mereka menerima ajaran Vajrayana melalui kehadiran Buddha Sambhogakaya. Bagai mereka yang tidak dapat secara langsung merasakan Sambhogakaya, maka pikiran yang terbangun muncul dan mengajarkan sesuai dengan tingkat pemahaman dan persepsi mereka di dalam bentuk Nirmanakaya, seperti dalam halnya Buddha Sakyamuni. Namun demikian, Samantabhadra dan Sakyamuni keduanya adalah aspek dari Kebuddhaan Tunggal.

Tantra Dalam telah ditransmisikam dari Dharmakaya Buddha Samantabhadra sampai hari ini dalam tiga tahap yang berbeda: Niat Tercerahkan (atau pikiran) Silsilah dari para Buddha, Silsilah Dalam Simbolik dari Pemegang Kesadaran atau Vidyadhara, dan Silsilah Lisan Individu Manusia yang ditinggikan. Melalui tiga transisi inilah Tantra Batin memasuki dunia kita dan menemukan menemukan manusia pertama mereka (dalam penampilan setidaknya) penerima di Prahevajra, atau Garab Dorje. Tantra Dalam kemudian ditransmisikan oleh Prahevajra ke Manjushrimitra dan dari dia kepada Shri Singha. Pemegang silsilah ini mewariskan ajaran kepada Padmasambhava, Jnanasutra, dan Vimalamitra yang bersama dengan guru kelahiran Tibet Vairotsana, membawa garis keturunan dan ajaran ke Tibet. Garis keturunan dari Tantra Dalam dan Dzogchen terus turun hingga hari ini melalusi suksesi tak terputus dari Kama dan Terma, dan telah menghasilkan sejumlah meditator kesadaran agung, utama dan guru yang telah memegang garis keturunan dan membawa ajaran sampai membuahkan hasil. Serta pendiri silsilah awal tersebut, guru-guru tersebut termasuk Dua Puluh Lima Murid Padmasambhava, para Terton, Longchen Rabjam (Longchenpa 1308-1364), Patrul Rinpoche (1808-1887), Dodrubchen Rinpoche dan Ju Mipham (1846-1912).

Longchenpa adalah teramat penting untuk Nyingmapa, terutama di dalam tradisi Dzogchen. Dia menyatukan dan mengkompilasi ajaran tentang dua Dzogchen Nyingthig silsilah utama (sari jantung), menambahkan tida komentarnya sendiri terhadap ajaran Guru Rinpoche dan Vimalamitra. Ia juga menulis Dzodun yang terkenal (Tujuh Harta Karun), teks yang menyajikan berbagai aspek pandangan, meditasi, dan pelaksanaan Nyingma Semibilan Yana (kenderaan). Dia meninggalkan lebih dari dua ratus lima puluh risalah, banyak yang masih dianggap sebagai karya yang paing komorehensif dan otoritatif yang belum pernah ditulis mengenai pandangan dan oraktek Dzogchen. Itu visinya tentang Longchenpa dan Padmasambhava bahwa Terton Rigdzin Jigme Lingpa mulai mengirimkan termaNya, Longchen Nyingthig (Sari Jantung dari Hamparan Luas atau Tetes Jantung dari Longchenpa) siklus pengajaran. Sejak diwahyukan kepada Jigme Lingpa sebagai Terma Pikiran, Longchen Nyingthig telah menjadi salah satu yang paling banyak dipraktekkan dari semua tradisi Dzogchen. Hal ini dipandang sebagai sintesis dari dua tradisi Dzogchen yang datang melalui Padmasambhava (Khandro Nyingthig) dan Vimalamitra (Vima Nyngthig), dan yang mengalir bersama-sama di Longchenpa. Seoerti itulah ajaran silsilah Longchen Nyingthig yang Drupon Rinpoche Karma Lhabu dari Lama-nya, guru dari aris keturunan yang ditamoilkan dalam bagian ini.

Nyingma atau garus keturunan kuno adalah yang tertua daari tradisi Buddhisme Tibet. Meskipun sevara historis Buddhisme telah  diperkenalkan di Tibet pada abad ke tujuh, pada masa oemerintahan Raja Songtsen Gampoi (617-698), itu hanya diteguhkan sepenuhnya pada masa pemerintahan Trisong Detsen (790-858). Sementara tradisi-tradisi Buddhis yang besar berkembang di India, Raja Trisong Detsen mengundang otang India ternama Pandita Shantarakshita untuk membantunya dalam meneguhkan agama BUddha di Tbet. Karena halangan di dalam pekerjaan mereka dan atas saran Shantarakshita, Sang Raja mengundang Padmasambhava (Pema Jungney dalam bahasa Tibet) ke Tibet, meminta dia untuk menenangkan kekuatan negatif dan halangan.

Bersama dengan Shantarakshita, Padmasambhava membangun Biara Samye yang terkenal di Tibet Selatan, yang menjadi pusat utama pembelajaran dan dimana sebagian besar teks-teks sanskerta dan sastra dari India pertama kali diterjemahkan kedalam bahasa Tibet. Di bawah arahan Padmasambhava dan Vimalamitra serta Vairotsana dan melalui upaya lebih dari seratus pandita Tibet dan India, Mahayoga, Anuyoga dan Atiyoga Tantra diterjemahkan ke bahasa Tibet bersama dengan sebagain besar ajaran Buddha yang kemudian dikenal sebagai Guru Rinpoche (Guru Mulia) adalah sangat penting terutama untuk silsilah Nyingma dan Buddhisme Tibet pada umumnya, yang memandang Dia sebagai Bapak Pendiri Agama Buddha Di Tibet. Ia juga dianggap oleh Nyingmapa sebagai Buddha Kedua.

Keturunan Nyingma mengkategorikan ajaran-ajaran Buddha dan jalan Buddhis lengkap menjadi Semibilan Yana atau Kenderaan. tiga pertama dari ini adalah Tiga Kenderaan Umum: Shravaka Yana, Pratyekabuddha Yana dan Bodhisattva Yana (Mahayana). Kemudian diikuti oleh Tiga Tantra Luar: Kriya Tantra, Upa (charya) Tantra dan Yoga Tantra. Dan terakhir ada Tiga Tantra Dalam : Mahayoga, Anuyoga dan Atiyoga. Enam pertama dari sembilan yana ini adalah umum untuk semua sekolah Buddhisme Tibet, sedangkan tiga bterakhir, Tantra Dalam adalah untyk garis keturunan Nyngma (sekolah lain memiliki presentasi yang sediki berbeda dari Tatra yang kebih tinggi, dalam bentuk Tantra Anuttarayoga).